epidemiologyЭпидемиология и ВакцинопрофилактикаEpidemiology and Vaccinal Prevention2073-30462619-0494«Numicom» LLC10.31631/2073-3046-2020-19-5-49-60epidemiology-1085Research ArticleОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИORIGINAL ARTICLESРаспространенность генов карбапенемаз, qacE, qacEΔ1 и cepA у множественно-резистентных грамотрицательных бактерий с различной чувствительностью к хлоргексидинуPrevalence of Carbapenemase Genes, qacE, qacEΔ1 and cepA in Multidrug-Resistant Gram-Negative Bacteria with Different Susceptibility to ChlorhexidineКосяковаК. Г.KosyakovaK. G.

Карина Георгиевна Косякова – кандидат медицинских наук, доцент кафедры медицинской микробиологии, Северо-Западного государственного медицинского университета им. И. И. Мечникова»; врач-бактериолог Детской городской больницы № 22

Санкт-Петербург, 195067, Пискаревский пр., д. 47

Karina G. Kosyakova – Cand. Sci. (Med.), associate professor of Medical Microbiology Department of I.I. Mechnikov North-Western State Medical University; Bacteriologist of Children’s Municipal Hospital № 22

47 Piskarevskii pr., Saint-Petersburg, 195067

karina.kosyakova@szgmu.ruЭсауленкоН. Б.EsaulenkoN. B.

Николай Борисович Эсауленко – заведующий отделением микробиологических исследований

Москва 105229, Госпитальная пл., 3

Nikolai B. Esaulenko – Head of Microbiological Diagnostics Department

Moscow

back.lab@yandex.ruКаменеваО. А.KamenevaO. A.

Ольга Анатольевна Каменева – заведующая централизованной специализированной бактериологической лабораторией

Санкт-Петербург, 196657, Колпино, Заводской пр., д. 1

Olga A. Kameneva – Head of Microbiological laboratory

Saint-Petersburg

kameneva_olga@mail.ruКазаковС. П.KazakovS. P.

Сергей Петрович Казаков – доктор медицинских наук, главный лаборант госпиталя, начальник Центра клинической лабораторной диагностики Главного военного клинического госпиталя им. Н. Н. Бурденко; заведующий кафедрой иммунологии Российской медицинской академии непрерывного профессионального последипломного образования

Москва 105229, Госпитальная пл., 3

Sergei P. Kazakov – Dr. Sci. (Med.), Head of Clinical laboratory diagnostics center, Burdenko military clinical hospital; Head of Immunology Department of Russian Medical Academy of Postgraduate Education

Moscow

kazakovsp@yahoo.comДубининаА. Ю.DubininaA. Y.

Анна Юрьевна Дубинина – студентка

Санкт-Петербург, 195067, Пискаревский пр., д. 47

Anna Yu. Dubinina – student

Saint-Petersburg

medicinelive73@gmail.comМезинаЕ. Ю.MezinaE. Y.

Елена Юрьевна Мезина – студентка

Санкт-Петербург, 195067, Пискаревский пр., д. 47

Elena Yu. Mezina – student

Saint-Petersburg

mezina96@gmail.comЗайцевА. А.ZaitsevA. A.

Андрей Алексеевич Зайцев – доктор медицинских наук, профессор, главный пульмонолог Министерства обороны РФ, главный пульмонолог Главного военного клинического госпиталя им. Н. Н. Бурденко

Москва 105229, Госпитальная пл., 3

Andrey A. Zaitsev – MD, professor, Main Pulmonologist of Ministry of Defence, Main Pulmonologist

Moscow

a-zaicev@yandex.ruФГБОУ ВО «Северо-Западный государственный медицинский университет имени И. И. Мечникова» Минздрава России; СПб ГБУЗ «Детская городская больница № 22»РоссияNorth-Western State Medical University named after I. I. Mechnikov; Children’s Municipal Hospital № 22Russian FederationФГБУ «Главный военный клинический госпиталь имени академика Н. Н. Бурденко» Министерства обороны РоссииРоссияMain military clinical hospital named after academician N.N. BurdenkoRussian FederationСПб ГБУЗ «Детская городская больница № 22»РоссияChildren’s Municipal Hospital № 22Russian FederationФГБУ «Главный военный клинический госпиталь имени академика Н. Н. Бурденко» Министерства обороны России; ФГБОУ ДПО «Российская медицинская академия непрерывного профессионального образования»РоссияMain military clinical hospital named after academician N.N. Burdenko; Russian Medical Academy of Postgraduate EducationRussian FederationФГБОУ ВО «Северо-Западный государственный медицинский университет имени И. И. Мечникова» Минздрава РоссииРоссияNorth-Western State Medical University named after I. I. MechnikovRussian Federation2020101120201954960Copyright © Косякова К.Г., Эсауленко Н.Б., Каменева О.А., Казаков С.П., Дубинина А.Ю., Мезина Е.Ю., Зайцев А.А., 20202020Косякова К.Г., Эсауленко Н.Б., Каменева О.А., Казаков С.П., Дубинина А.Ю., Мезина Е.Ю., Зайцев А.А.Kosyakova K.G., Esaulenko N.B., Kameneva O.A., Kazakov S.P., Dubinina A.Y., Mezina E.Y., Zaitsev A.A.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://www.epidemvac.ru/jour/article/view/1085Актуальность

Актуальность. Всемирная организация здравоохранения опубликовала перечень резистентных бактерий, представляющих наибольшую угрозу для общества. Среди них наиболее важными (критически высокий уровень приоритетности) являются штаммы Pseudomonas aeruginosa и Acinetobacter baumannii, резистентные к карбапенемам, а также энтеробактерии, продуцирующие бета-лактамазы расширенного спектра и карбапенемазы.

Цель

Цель. Провести сравнительный анализ чувствительности к хлоргексидину множественно-резистентных грамотрицательных бактерий, возбудителей инфекционных состояний у пациентов различных медицинских организаций и изучить связь между наличием генов резистентности и минимальной ингибирующей концентрацией хлоргексидина.

Материалы и методы

Материалы и методы. В исследование включено 138 штаммов множественно-резистентных грамотрицательных бактерий, выделенных в 2018–2019 гг. из различного клинического материала. Чувствительность изолятов к антимикробным препаратам определяли с помощью приборов Vitek-2 compact и Phoenix М50, чувствительность к хлоргексидину – методом серийных разведений. Детекцию генов резистентности проводили методом ПЦР в режиме реального времени.

Результаты

Результаты. Наименьший уровень устойчивости к хлоргексидину выявлен среди штаммов E. coli (МИК90 16 мг/л), остальные штаммы характеризовались высокой устойчивостью: МИК90 P. aeruginosa и A. baumannii 128 мг/л, K. pneumoniae, E. cloacae и P. mirabilis – 256 мг/л. Наибольшая частота обнаружения генов карбапенемаз отмечена у штаммов K. pneumoniae – 56,0% и P. aeruginosa – 48,1%. Широкое распространение получили гены cepA (энтеробактерии – 47,8%, A. baumannii – 42,9%), гены qacE, qacEΔ1 чаще выявлялись у неферментирующих грамотрицательных бактерий, чем у энтеробактерий.

Заключение

Заключение. По результатам выполненного исследования нами не выявлено значимой корреляции между наличием/отсутствием генов резистентности и МИК хлоргексидина у грамотрицательных бактерий. Однако, принимая во внимание сложный механизм адаптивной реакции бактерий на воздействие хлоргексидина и в целях исполнения концепции профилактики инфекций, связанных с оказанием медицинской помощи, предлагается продолжить проведение динамического мониторинга устойчивости микроорганизмов к антисептикам, дезинфектантам и антибиотикам.

Relevance The World Health Organization has provided a list of resistant bacteria that pose the greatest threat to society. Among them, the most important (critically high priority level) are Pseudomonas aeruginosa and Acinetobacter baumannii strains resistant to carbapenems, as well as enterobacteriaceae producing extended spectrum beta-lactamases and carbapenemases.

Aim

Aim. To conduct a comparative analysis of the sensitivity to chlorhexidine of multiply-resistant gram-negative bacteria, the causative agents of infectious conditions in patients of various medical organizations, and to study the relationship between the presence of resistance genes and the minimum inhibitory concentration of chlorhexidine.

Materials & methods

Materials & methods. The study included 138 Gram-negative multidrug-resistant strains isolated during 2018–2019 from various clinical specimens. Susceptibility of the isolates to antibiotics were determined using Vitek-2 compact and Phoenix М50, susceptibility to chlorhexidine were determined by agar dilution method. The resistance genes were detected by the real-time PCR method.

Results

Results. The lowest level of resistance to chlorhexidine was determined in E. coli strains (MIC90 16 mg/l), other strains were highly resistant: MIC90 of P. aeruginosa and A. baumannii – 128 mg/l, K. pneumoniae, E. cloacae и P. mirabilis – 256 mg/l. The highest frequency of detection of carbapenemase genes observed in K. pneumoniae strains – 56.0% and P. aeruginosa – 48.1%. High prevalence of cepA gene was found out (the strains of enterobacteria – 47.8%, A. baumannii – 42.9%), genes qacE, qacEΔ1 were more often detected in non-fermenting Gram-negative bacteria then in enterobacteria. Conclusion. According to the results of our study, we did not reveal a significant correlation between the presence or absence of resistance genes and MIC of chlorhexidine in Gram-negative bacteria. However, taking into account complex mechanism of the adaptive response of bacteria to the effects of chlorhexidine, and to implement the concept of preventing health care-associated infections, it is proposed to continue dynamic monitoring of the resistance of microorganisms to antiseptics, disinfectants and antibiotics.

грамотрицательные бактерииустойчивость к антибиотикамхлоргексидинcepAqacEqacEΔ1Gram-negative bacteriaresistance to antibioticschlorhexidinecepAqacEqacEΔ1ReferencesКозлов Р. С. Нозокомиальные инфекции: эпидемиология, патогенез, профилактика, контроль. // Клиническая микробиология и антимикробная химиотерапия. 2000. Т., № 1. С.16–22.Kozlov RS. Nosocomial infections: epidemiology, pathogenesis, prevention, control. Clinical microbiology and antimicrobial chemotherapy. 2000;2(1):16–22 (In Russ).Покровский В. И., Акимкин В. Г., Брико Н. И. и др. Внутрибольничные инфекции: новые горизонты профилактики. // Эпидемиология и инфекционные болезни. 2011. № 1. С. 4–7.Pokrovsky VI, Akimkin VG, Briko NI, et al. Nosocomial infections: New vistas in their prevention. Epidemiology and Infection Diseases. 2011;1:4–7 (in Russ).Покровский В. И., Акимкин В. Г., Брико Н. И. и др. Национальная Концепция профилактики инфекций, связанных с оказанием медицинской помощи, и информационный материал по ее положениям. Издательство «Ремедиум Поволжье». 2012. С. 84.Pokrovsky VI, Akimkin VG, Briko NI, et al. The national concept of prevention of infections associated with the provision of medical care, and information material on its provisions. Nizhny Novgorod, 2012; 84 (In Russ).Найговзина Н. Б., Попова А. Ю., Бирюкова Е. Е. и др. Оптимизация системы мер борьбы и профилактики инфекций, связанных с оказанием медицинской помощи в Российской Федерации. // ОРГЗДРАВ: новости, мнения, обучение: Вестник ВШОУЗ. 2018. Т. 1, № 11. С. 17–26.Naygovzina NB, Popova AYu, Biryukova EE, et al. Optimization of the system of measures to control and prevent infections associated with the provision of medical care in the Russian Federation. Bulletin of ORGZDRAV. 2018;1(11):17–26 (In Russ).Европейское региональное бюро ВОЗ 13.11.2017: Каждая предотвращенная инфекция – это еще одна возможность избежать лечения антибиотиками. Доступно на: http://www.euro.who.int/ru/health-topics/disease-prevention/antimicrobial-resistance/World Health Organization. Regional office for Europe. 13.11.2017: Every infection prevented is an antibiotic treatment avoided. Available at: http://www.euro.who.int/en/health-topics/disease-prevention/antimicrobial-resistance/news/news/2017/11/every-infection-prevented-is-an-antibiotic-treatment-avoided.Friedrich A.W. Control of hospital acquired infections and antimicrobial resistance in Europe: the way to go. Wien. Med. Wochensch. 2019. Vol.169, Suppl. 1. P.25–30.Friedrich AW. Control of hospital acquired infections and antimicrobial resistance in Europe: the way to go. Wien Med Wochensch. 2019 Feb;169(Suppl 1):25–30. doi: 10.1007/s10354-018-0676-5.Габриэлян Н. И., Шарапченко С. О., Драбкина И. В. и др. Грамотрицательные госпитальные патогены в риске развития тяжелых бактериальных инфекций // Медицинский алфавит. Обозрение. 2019. Т. 1, № 15. С. 31–35.Gabrielyan NI, Sharapchenko SO, Drabkina IV, et al. Gram-negative hospital pathogens at risk of severe bacterial infection. Medical Alphabet. Review. 2019;1(15):31–5 (In Russ).Принципы организации мониторирования устойчивости ведущих возбудителей инфекций, связанных с оказанием медицинской помощи, к антимикробным препаратам в лечебно-профилактических медицинских организациях здравоохранения. Федеральные клинические рекомендации. М.; 2014.Principles of organizing of monitoring of the resistance of leading infectious agents associated with the provision of medical care to antimicrobial drugs in medical health organizations. Federal clinical guidelines. M., 2014 (In Russ).Тец В. В., Артеменко Н. К., Тец Г. В. и др. Чувствительность бактерий, выделенных от больных с нозокомиальной инфекцией к антисептическому препарату Мультицид. // Медицинский алфавит. Эпидемиология и гигиена. 2016. Т. 1, № 6. С. 38–41.Tets GV, Artyomenko NK, Tets VV, et al. Sensitivity of bacteria isolated from patients with nosocomial infection to antiseptic drug multicide. Medical Alphabet. Epidemiology and Higiene. 2016;1(6):38–41 (In Russ).Cassir N., Rolain J., Brouqui P. A new strategy to fight antimicrobial resistance: the revival of old antibiotics. // Front. Microbiol. 2014. Vol.20, N5. P.551.Cassir N, Rolain J, Brouqui P. A new strategy to fight antimicrobial resistance: the revival of old antibiotics. Front Microbiol. 2014 Oct 20;5:551. doi: 10.3389/fmicb.2014.00551Gentry L.O. Future developments in nosocomial infections: the perspective in the United States. J. Hosp. Infect. 1990. Vol.15, Suppl A. P.3 –12.Gentry LO. Future developments in nosocomial infections: the perspective in the United States. J Hosp Infect. 1990 Apr;15(Suppl A):3–12.Kramer A., Schwebke I., Kampf G. How long do nosocomial pathogens persist on inanimate surfaces? A systematic review. BMC Infect. Dis. 2006. Vol.6. P.130.Kramer A, Schwebke I, Kampf G. How long do nosocomial pathogens persist on inanimate surfaces? A systematic review. BMC Infect Dis. 2006 Aug;6:130.Who publishes list of bacteria for which new antibiotics are urgently needed. Доступно на: https://www.who.int/ru/news-room/detail/27-02-2017-who-publishes-list-ofbacteria-for-which-new-antibiotics-are-urgently-needed.Who publishes list of bacteria for which new antibiotics are urgently needed. Available at: https://www.who.int/ru/news-room/detail/27-02-2017-who-publishes-list-ofbacteria-for-which-new-antibiotics-are-urgently-needed.McCann E., Srinivasan A., DeRyke C.A., et al. Carbapenem-nonsusceptible Gram-negative pathogens in ICU and non-ICU settings in US hospitals in 2017: a multicenter study // Open Forum. Infect. Dis. 2018. Vol.5, N10. ofy 241.McCann E, Srinivasan A, DeRyke CA, et al. Carbapenem-nonsusceptible Gram-negative pathogens in ICU and non-ICU settings in US hospitals in 2017: a multicenter study. Open Forum Infect Dis. 2018 Sep 21;5(10):ofy241. doi: 10.1093/ofid/ofy241.СанПиН 2.1.3.2630-10. Санитарно-эпидемиологические требования к организациям, осуществляющим медицинскую деятельность. Утверждены Постановлением Главного государственного санитарного врача РФ от 18 мая 2010 года №58.SanPiN 2.1.3.2630-10. Sanitary requirements for organizations engaged in medical activities, approved by Resolution of Chief State Sanitary Doctor of the Russian Federation № 58. 18May2010. Moscow; 2010 (In Russ).Оценка чувствительности к дезинфицирующим средствам микроорганизмов, циркулирующих в медицинских организациях: Методические указания. М.: Федеральная служба по надзору в сфере защиты прав потребителей и благополучия человека, 2017.Assessment of the susceptibility to disinfectants of microorganisms circulating in medical organizations: Methodical instructions. M.: Federal Service for Surveillance on Consumer Rights Protection and Human Wellbeing, 2017 (In Russ).Kazama H., Hamashima H., Sasatsu M., Arai T. Distribution of the antiseptic-resistance genes qacE and qacEΔ1 in Gram-negative bacteria // FEMS Microbiol. Lett. 1998. Vol.159, N2. P.173–178.Kazama H, Hamashima H, Sasatsu M, Arai T. Distribution of the antiseptic-resistance genes qacE and qacEΔ1 in Gram-negative bacteria. FEMS Microbiol Lett. 1998 Feb;159(2);173–8.Kucken D., Heinz-Hubert F., Kaukfers P.M. Association of qacE and qacEΔ1 with multiple resistance to antibiotics and antiseptics in clinical isolates of Gram-negative bacteria. // FEMS Microbiol. Lett. 2000. Vol.183, N1. P.95–98.Kucken D, Heinz-Hubert F, Kaukfers PM Association of qacE and qacEΔ1 with multiple resistance to antibiotics and antiseptics in clinical isolates of Gram-negative bacteria. FEMS Microbiol. Lett. 2000 Feb 1;183(1):95–8.Paulsen I.T., Littlejohn T.G., Radstrom P., et al. The 3’ conserved segment of integrons contains a gene associated with multidrug resistance to antiseptics and disinfectants. // Antimicrob. Agents Chemother. 1993. Vol.37, N4. P.761–768.Paulsen IT, Littlejohn TG, Radstrom P, et al. The 3’ conserved segment of integrons contains a gene associated with multidrug resistance to antiseptics and disinfectants. Antimicrob Agents Chemother. 1993 Apr;37(4):761–8.Paulsen I.T., Brown M.H., Skurray R.A. Proton-dependent multidrug efflux systems. // Microbiol. Rev. 1996. Vol.60, N4. P.575–608.Paulsen IT, Brown MH, Skurray RA. Proton-dependent multidrug efflux systems. Microbiol Rev. 1996 Dec;60(4):575–608.Дятлов И. А., Детушева Е. В., Мицевич И. П. и др. Чувствительность и формирование устойчивости к антисептикам и дезинфектантам у возбудителей внутрибольничных инфекций. // Бактериология. 2017. Т.2, №2. С.48–58.Dyatlov IA, Detusheva EV, Mitsevich IP, et al. Sensitivity and formation of stability to antiseptics and disinfectants in hospital infections. Bacteriology. 2017;2(2):48–58 (In Russ)Квашнина Д. В., Ковалишена О. В. Распространенность устойчивости микроорганизмов к хлоргексидину по данным систематического обзора и анализа регионального мониторинга резистентности. // Фундаментальная и клиническая медицина. 2018. Т.3, №1. С.63–71.Kvashnina DV, Kovalishena OV. Prevalence of microbial resistance to chlorhexidine: a systematic review and analysis of regional monitoring. FCM. 2018;3(1):63–71 (In Russ)Russell A.D. Do biocides select for antibiotic resistance? // J. Pharm. Pharmacol. 2000. Vol.52, N2. P.227–233.Russell AD. Do biocides select for antibiotic resistance? J Pharm Pharmacol. 2000 Feb;52(2):227–33.Stickler D.J. Susceptibility of antibiotic-resistant Gram-negative bacteria to biocides: a perspective from the study of catheter biofilms // Symp. Ser. Soc. Appl. Microbiol. 2002. Vol.31. P.163–170.Stickler DJ. Susceptibility of antibiotic-resistant Gram-negative bacteria to biocides: a perspective from the study of catheter biofilms. Symp Ser Soc Appl Microbiol. 2002;(31):163–70.Fang C.T., Chen H.C., Chuang Y.P., et al. Cloning of a cation efflux pump gene associated with chlorhexidine resistance in Klebsiella pneumonia. // Antimicrob. Agents Chemother. 2002. Vol.46, N6. P.2024–2028.Fang CT, Chen HC, Chuang YP, et al. Cloning of a cation efflux pump gene associated with chlorhexidine resistance in Klebsiella pneumoniae. Antimicrob Agents Chemother. 2002 Jun;46(6):2024-8. doi: 10.1128/aac.46.6.2024-2028.2002Wang C., Cai P., Cuo Y., Mi Z. Distribution of the antiseptic-resistance gene qacEDelta1 in 331 clinical isolates of Pseudomonas aeruginosa in China. // J. Hosp. Infect. 2007. Vol.66, N1. P.93–95.Wang C, Cai P, Cuo Y, Mi Z. Distribution of the antiseptic-resistance gene qacEDelta1 in 331 clinical isolates of Pseudomonas aeruginosa in China. J Hosp Infect. 2007 May;66(1):93–5. doi: 10.1016/j.jhin.2007.01.012Определение чувствительности микроорганизмов к антимикробным препаратам. Клинические рекомендации. Версия 2018–03. М., 2018.Determination of the susceptibiility of microorganisms to antimicrobial drugs. Clinical guidelines. Version 2018–03. M., 2018 (In Russ)EUCAST intrinsic resistance and exceptional phenotypes, Expert Rules version 3.1.26 September 2016. Доступно на: http://www.eucast.org/fileadmin/src/media/PDFs/EUCAST_files/Expert_Rules/Expert_rules_intrinsic_exceptional_V3.1.pdf.EUCAST intrinsic resistance and exceptional phenotypes, Expert Rules version 3.1.26. September 2016. Available at: http://www.eucast.org/fileadmin/src/media/PDFs/EUCAST_files/Expert_Rules/Expert_rules_intrinsic_exceptional_V3.1.pdf.Сухорукова М. В., Эйдельштейн М. В., Склеенова Е. Ю. и др. Антибиотикорезистентность нозокомиальных штаммов Acinetobacter spp. в стационарах России: результаты многоцентрового эпидемиологического исследования «МАРАФОН» 2013–2014. // Клиническая микробиология и антимикробная химиотерапия. 2017. Т. 19, № 1. С. 42–48.Sukhorukova MV, Eidelstein MV, Skleenova EYu, et al. Antimicrobial resistance of nosocomial Acinetobacter spp. isolates in Russia: results of multicenter epidemiological study «MARATHON» 2013–2014. Clinical Microbiology and Antimicrobial Chemotherapy. 2017;19(1):42–48 (In Russ).Сухорукова М. В., Эйдельштейн М. В., Склеенова Е. Ю. и др. Антибиотикорезистентность нозокомиальных штаммов Enterobacteriaceae в стационарах России: результаты многоцентрового эпидемиологического исследования «МАРАФОН» 2013–2014. // Клиническая микробиология и антимикробная химиотерапия. 2017. Т.19, №1. С.49–56.Sukhorukova MV, Eidelstein MV, Skleenova EYu, et al. Antimicrobial resistance of nosocomial Enterobacteriaceae isolates in Russia: results of multicenter epidemiological study «MARATHON» 2013–2014. Clinical Microbiology and Antimicrobial Chemotherapy. 2017;19(1):49–56 (In Russ)Эйдельштейн М. В., Сухорукова М. В., Склеенова Е. Ю. и др. Антибиотикорезистентность нозокомиальных штаммов Pseudomonas aeruginosa в стационарах России: результаты многоцентрового эпидемиологического исследования «МАРАФОН» 2013–2014. // Клиническая микробиология и антимикробная химиотерапия. 2017. Т.19, №1. С.37–41.Sukhorukova MV, Eidelstein MV, Skleenova EYu, et al. Antimicrobial resistance of nosocomial Pseudomonas aeruginosa isolates in Russia: results of multicenter epidemiological study «MARATHON» 2013–2014. Clinical Microbiology and Antimicrobial Chemotherapy. 2017;19(1):37–41 (In Russ)Каменева О. А., Морозова С. Е., Пунченко О. Е. и др. Этиологическая структура и антибиотикорезистентность возбудителей внебольничных инфекций мочевыводящих путей в Санкт-Петербурге, 2013–2015 гг. // Антибиотики и химиотерапия. 2017. Т.62, №9–10. С.19–26.Kameneva OA, Morosova SE, Punchenko OE, et al. The etiological structure and antibiotic resistance of pathogens of community-acquired infections of the urinary tract in St. Petersburg, 2013–2015. Antibiotics and Chemotherapy. 2017;62(9–10):19–26 (In Russ).Козлова Н. С., Баранцевич Н. Е., Косякова К. Г. и др. Чувствительность к антибиотикам энтеробактерий, выделенных в стационарах двух районов СанктПетербурга. // Проблемы медицинской микологии. 2017. Т.19, №1. С.34–42.Kozlova NS, Barantsevich NE, Kosyakova KG, et al. Susceptibility to antibiotics in Enterobacteriaceae isolated in hospitals of two different districts of St. Petersburg. Problems of Medical Mycology. 2017;19(1):34–42 (In Russ).Эсауленко Н. Б., Каменева О. А., Косякова К. Г. и др. Нозокомиальные инфекции и микробиологический мониторинг в многопрофильных лечебных учреждениях. // Медицинский алфавит. 2018. Т.2, №35. С.14–19.Esaulenko NB, Kameneva OA, Kosyakova KG, et al. Nosocomial infections and microbiological monitoring in multidisciplinary medical institutions. Medical alphabet. 2018;2(35):14–9 (In Russ).Mal P.B., Farooqi J., Irfan S., et al. Reduced susceptibility to chlorhexidine disinfectant among New Delhi metallo-beta-lactamase-1 positive Enterobacteriaceae and other multidrug-resistant organisms: Report from a tertiary care hospital in Karachi, Pakistan. // Indian J. Med. Microbiol. 2016. Vol.34, N3. P.346–349.Mal PB, Farooqi J, Irfan S, et al. Reduced susceptibility to chlorhexidine disinfectant among New Delhi metallo-beta-lactamase-1 positive Enterobacteriaceae and other multidrug-resistant organisms: Report from a tertiary care hospital in Karachi, Pakistan. Indian J Med Microbiol. 2016 Jul-Sep;34(3):346–9. doi: 10.4103/0255-0857.188338.Vijayakumar R., Sandle T., Al-Aboody M.S., et al. Distribution of biocide resistant genes and biocides susceptibility in multidrug-resistant Klebsiella pneumoniae, Pseudomonas aeruginosa and Acinetobacter baumannii – A first report from the Kingdom of Saudi Arabia. // J. Infect. Public. Health. 2018. Vol.11, N6. P.812–816.Vijayakumar R, Sandle T, Al-Aboody MS, et al. Distribution of biocide resistant genes and biocides susceptibility in multidrug-resistant Klebsiella pneumoniae, Pseudomonas aeruginosa and Acinetobacter baumannii – A first report from the Kingdom of Saudi Arabia. J Infect Public Health. 2018 Nov-Dec;11(6):812–6. doi: 10.1016/j.jiph.2018.05.011.Azadpour M., Nowroozi J., Goudarzi G.R., Mahmoudvand H. Presence of qacE∆1 and cepA genes and susceptibility to a hospital biocide in clinical isolates of Klebsiella pneumoniae in Iran. // Trop. Biomed. 2015. Vol.32, N1. P.109–115.Azadpour M, Nowroozi J, Goudarzi GR, Mahmoudvand H. Presence of qacE∆1 and cepA genes and susceptibility to a hospital biocide in clinical isolates of Klebsiella pneumoniae in Iran. Trop Biomed. 2015 Mar;32(1):109–15.Babaei M., Sulong A., Hamat R., et al. Extremely high prevalence of antiseptic resistant Quaternary Ammonium Compound E gene among clinical isolates of multiple drug resistant Acinetobacter baumannii in Malaysia. // Ann. Clin. Microbiol. Antimicrob. 2015. Vol.14. P.11.Babaei M, Sulong A, Hamat R, et al. Extremely high prevalence of antiseptic resistant Quaternary Ammonium Compound E gene among clinical isolates of multiple drug resistant Acinetobacter baumannii in Malaysia. Ann Clin Microbiol Antimicrob. 2015 Mar 11;14:11. doi: 10.1186/s12941-015-0071-7Romão C., Miranda C.A., Silva J., et al. Presence of qacEΔ1 gene and susceptibility to a hospital biocide in clinical isolates of Pseudomonas aeruginosa resistant to antibiotics // Curr. Mircobiol. 2011. Vol.63, N1. P.16–21.Romão C, Miranda CA, Silva J, et al. Presence of qacEΔ1 gene and susceptibility to a hospital biocide in clinical isolates of Pseudomonas aeruginosa resistant to antibiotics. Curr Mircobiol. 2011 Jul;63(1):16–21. doi: 10.1007/s00284-011-9934-0Abuzaid A., Hamouda A., Amyes S.G. Klebsiella pneumoniae susceptibility to biocides and its association with cepA, qacΔE and qacE efflux pump genes and antibiotic resistance. // J. Hosp. Infect. 2012. Vol.81, N2. P.87–91.Abuzaid A, Hamouda A, Amyes SG. Klebsiella pneumoniae susceptibility to biocides and its association with cepA, qacΔE and qacE efflux pump genes and antibiotic resistance. J Hosp Infect. 2012 Jun;81(2):87–91. doi: 10.1016/j.jhin.2012.03.003Gomaa F.A.M., Helal Z.H., Khan M.I. High prevalence of blaNDM-1, blaVIM, qacE, and qacEΔ1 genes and their association with decreased susceptibility to antibiotics and common hospital biocides in clinical isolates of Acinetobacter baumannii. // Microorganisms. 2017. Vol.5, N2. Pii. E18.Gomaa FAM, Helal ZH, Khan MI. High prevalence of blaNDM-1, blaVIM, qacE, and qacEΔ1 genes and their association with decreased susceptibility to antibiotics and common hospital biocides in clinical isolates of Acinetobacter baumannii. Microorganisms. 2017 Apr 12;5(2). pii: E18. doi: 10.3390/microorganisms5020018Liu W.J., Fu L., Huang M., et al. Frequency of antiseptic resistance genes and reduced susceptibility to biocides in carbapenem-resistant Acinetobacter baumannii. // J. Med. Microbiol. 2017. Vol.66, N. P.13–17.Liu WJ, Fu L, Huang M, et al. Frequency of antiseptic resistance genes and reduced susceptibility to biocides in carbapenem-resistant Acinetobacter baumannii. J Med Microbiol. 2017 Jan;66(1):13–7. doi: 10.1099/jmm.0.000403Poole K. Efflux-mediated antimicrobial resistance. // J. Antimicrob. Chemother. 2005. Vol.56, N1. P.20–51.Poole K. Efflux-mediated antimicrobial resistance. J Antimicrob Chemother. 2005 Jul;56(1):20–51. doi: 10.1093/jac/dki171Косякова К. Г. Методологические проблемы определения чувствительности микроорганизмов к дезинфектантам и антисептикам. // Клиниколабораторный консилиум. 2014. Т.1, №48. С.67–70.Kosyakova KG. Methodological problems of determination of the susceptibility of microorganisms to disinfectants and antiseptics. Clinical and Laboratory Consultation. 2014;1(48):67–70 (In Russ).

The authors declare that there are no conflicts of interest present.