Особенности биогенеза везикул наружных мембран микроорганизмов, их иммуногенная, протективная и адьювантная способность

Актуальность. Процесс продукции бактериями внешнемембранных везикул (outer membrane vesicles – OMVs) является основным механизмом в межклеточной коммуникации и посредником во взаимоотношениях самого разного характера (симбиоза, комменсализма и паразитизма), поэтому изучение роли везикул в пато- и иммуногенезе бактерий является важной и своевременной задачей.

Цель. Целью настоящего исследования явился анализ научных публикаций российских и зарубежных журналов за период с 2002 по 2021 гг. из библиографических баз eLibrary.Ru, PubMed®, MEDLINE, посвящённых везикулам наружных мембран, формирующимся у различных видов патогенных и непатогенных бактерий.

Заключение. Изучение структуры, факторов образования, функциональной значимости механизмов действия бактериальных везикул, а также роли этих структур в пато- и иммуногенезе различных заболеваний, в том числе и особо опасных, даёт возможность создания на их основе новых профилактических препаратов. Использование везикул в качестве средств доставки биологических препаратов и различных антигенов открывает новые возможности для совершенствования терапии и профилактики инфекций.

1. Théry S., Witwer K.W., Aikawa E., et al. Minimal information for studies of extracellular vesicles 2018 (MISEV2018): a position statement of the International Society for Extracellular Vesicles and update of the MISEV 2014 guidelines // J of Extracellular Vesicles. 2018 Vol.8. Р. 1–43.

2. Шендеров Б.А., Синица А.В., Захарченко М.М., Ткаченко Е.И. Внеклеточные везикулы (экзосомы) и их роль в биологии бактерий и реализации их патогенного потенциала // Экспериментальная и клиническая гастроэнтерология. 2020 Т.179, № 7. С. 118–130.

3. Луста К.А., Кондашевская М.В. Участие внеклеточных мембранных нановезикул бактерий в патологических процессах (обзор литературы) // Вестник новых мед. технологий. Электронное издание. 2019, № 2. С. 148–157.

4. Луста К.А. Бактериальные мембранные внеклеточные нановезикулы: строение, биогенез, функции, использование в биотехнологии и медицине (обзор) // Прикладная биохим. и микробиол. 2015 Т.51, № 5. С. 443–452.

5. Schooling S.R., Beveridge T.J. Membrane vesicles: an overlooked component of the matrices of biofilms // J Bacteriol. 2006 Vol.188, №16. Р. 5945–5957.

6. Perez-Cruz C., Delgado L., López-Iglesias C., Mercade E. Outer-inner membrane vesicles naturally secreted by gram-negative pathogenic bacteria // PLoS ONE. 2015 Vol.10, № 1. e0116896.

7. Horstman A.L., Kuehn M.J. Bacterial surface association of heat-labile enterotoxin through lipopolysaccharide after secretion via the general secretory pathway // J Biol Chem. 2002 Vol.277, № 36. P. 32538–32545.

8. Lai C.H., Listgarten M.A, Hammond B.F. Comparative ultrastructure of leukotoxic and non-leukotoxic strains of Actinobacillus actinomycetemcomitans // J Periodontal Res. 1981 Vol.16. Р. 379–389.

9. Baumgarten T., Sperling S., Seifert J., von Bergen M., et al. Membrane vesicle formation as a multiple-stress response mechanism enhances Pseudomonas putida DOT.T1E cell surface hydrophobicity and biofilm formation // Appl Environ Microbiol. 2012 Vol.78, №17. P. 6217–6224.

10. Kamaguchi A., Nakayama K., Ichiyama S., et al. Effect of Porphyromonas gingivalis vesicles on coaggregation of Staphylococcus aureus to oral microorganisms // Curr Microbiol. 2003 Vol.l47, №6. P. 485–491.

11. Kuehn M.J., Kesty N.C. Bacterial outer membrane vesicles and the host-pathogen interaction // Genes Dev. 2005 Vol.19, №22. P. 2645–2655.

12. Stentz R., Carvalho A.L., Jones E.J., Carding S.R. Fantastic voyage: The journey of intestinal microbiota-derived microvesicles through the body // Biochem Soc Trans. 2018 Vol.46. P. 1021–1027.

13. Bose S., Aggarwal S., Singh D. V, Acharya N. Extracellular vesicles: An emerging platform in gram-positive bacteria // Microb Cell. 2020 Vol.7, №12. P.312–322.

14. Ellis T.N., Kuehn M.J. Virulence and immunomodulatory roles of bacterial outer membrane vesicles // Microbiol Mol Biol Rev. 2010 Vol.74, №1. P.81–94.

15. O’Donoghue E.J., Krachler A.M. Mechanisms of outer membrane vesicle entry into host cells // Cell Microbiol. 2016 Vol.18, №11. P. 1508–1517.

16. Zakharzhevskaya N.B., Vanyushkina A.A., Altukhov I.A., et al. Outer membrane vesicles secreted by pathogenic and nonpathogenic Bacteroides fragilis represent different metabolic activities // Sci. Rep. 2017 Vol.7. P. 5008.

17. Ellen A.F., Albers S.-V., Huibers W., et al. Proteomic analysis of secreted membrane vesicles of archaeal Sulfolobus species reveals the presence of endosome sorting complex components // Extremophiles. 2009 Vol.13, №1. P. 67–79.

18. Kunsmann L., Ruter C., Bauwens A., et al. Virulence from vesicles: novel mechanisms of host cell injury by Escherichia coli O104:H4 outbreak strain // Sci Rep. 2015 Vol.5. P. 13252.

19. Olofsson A., Vallstrom A., Petzold K., et al. Biochemical and functional characterization of Helicobacter pylori vesicles // Mol Microbiol. 2010 Vol.77, №6. P.1539–1555.

20. Zingl F.G., Kohl P., Cakar F., et al. Outer membrane vesiculation facilitates surface exchange and in vivo adaptation of Vibrio cholerae // Cell Host Microbe. 2020 Vol.27. P. 225–237.

21. Kesty N.C., Mason K.M., Reedy M., et al. Enterotoxigenic Escherichia coli vesicles target toxin delivery into mammalian cells // EMBO J. 2004 Vol.23, №23. P.4538–4549.

22. Xie H. Biogenesis and function of Porphyromonas gingivalis outer membrane vesicles // Future Microbiol. 2015 Vol.10, №9. P. 1517–1527.

23. Jin J.S., Kwon S.-O., Moon D.C., et al. Acinetobacter baumannii secretes cytotoxic outer membrane protein A via outer membrane vesicles // J Рone. 2011 Vol.6, №2. e17027.

24. Соколов А.В., Костин Н.Н., Овчинникова Л.А., и др. Направленный транспорт лекарственных препаратов в липидоподобных наноконтейнерах и внеклеточных везикулах // Acta Naturae. 2019 Т.11, №2 (41). С. 28–41.

25. Lee J.C., Lee E.J., Lee J.H., et al. Klebsiella pneumoniae secretes outer membrane vesicles that induce the innate immune response // FEMS Microbiol. Lett. 2012 Vol.331, №1. P. 17–24.

26. Shen Y., Letizia M., Torchia, G., et al. Outer membrane vesicles of a human commensal mediate immune regulation and disease protection // Cell Host Microbe. 2012 Vol.12. P.509–520.

27. Schetters S.T.T., Jong W.S.P., Horrevorts S.K., et al. Outer membrane vesicles engineered to express membrane-bound antigen program dendritic cells for cross-presentation to CD8+ T cells // Acta Biomater. 2019 Vol.91. P. 248–257.

28. Johnston E.L., Heras B., Kufer T.A., Kaparakis-Liaskos M. Detection of bacterial membrane vesicles by nod-like receptors //J Mol Sci. 2021 Vol.22, №3. P. 1005.

29. Filiano A.J., Xu Y., Tustison N.J., et al. Unexpected role of interferon-γ in regulating neuronal connectivity and social behavior // Nature. 2013 Vol.535. P. 425–429.

30. Kang C.S., Ban M., Choi E.J., et al. Extracellular vesicles derived from gut microbiota, especially Akkermansia muciniphila, protect the progression of dextran sulfate sodiuminduced colitis // PLoS ONE. 2013 Vol.8. e76520.

31. Al-Nedawi K., Mian M.F., Hossain N., et al. Gut commensal microvesicles reproduce parent bacterial signals to host immune and enteric nervous systems // FASEB J. 2015 Vol.29. P. 684–695.

32. Yamasaki-Yashiki S., Miyoshi Y., Nakayama T., et al. IgA-enhancing effects of membrane vesicles derived from Lactobacillus sakei subsp. sakei NBRC15893 // Biosci. Microbiota Food Health. 2019 Vol.38. P. 23–29.

33. Fábrega M.J., Rodríguez-Nogales A., Garrido-Mesa J., et al. Intestinal anti-inflammatory effects of outer membrane vesicles from Escherichia coli nissle 1917 in dss-experimental colitis in mice // Front. Microbiol. 2017 Vol.8. P. 1274.

34. Seo M.K., Park E.J., Ko S.Y., et al. Therapeutic effects of kefir grain Lactobacillus-derived extracellular vesicles in mice with 2,4,6-trinitrobenzene sulfonic acid-induced inflammatory bowel disease // J Dairy Sci. 2018 Vol.101. P. 8662–8671.

35. Kim J.H., Jeun E.J., Hong C.P., et al. Extracellular vesicle-derived protein from Bifidobacterium longum alleviates food allergy through mast cell suppression // J Allergy Clin. Immunol. 2016 Vol.137. P. 507–516.

36. Pritsch M., Ben-Khaled N., Chaloupka M., et al. Comparison of intranasal outer membrane vesicles with cholera toxin and injected MF59C.1 as adjuvants for malaria transmission blocking antigens AnAPN1 and Pfs48/45 // J of Immunology Res. 2016. e 3576028.

37. Macia L., Nanan R., Hosseini-Beheshti E., Grau G.E. Host- and microbiota-derived extracellular vesicles immune function and disease development // Int J Mol Sci. 2020 Vol.21, №1. Р. 107.

38. Van der Pol L., Stork M., van der Ley P. Outer membrane vesicles as platform vaccine technology // Biotechnol J. 2015 Vol.10, №11. Р.1689–1706.

39. Sedaghat M., Siadat S. D., Mirabzadeh E., et al. Evaluation of antibody responses to outer membrane vesicles (OMVs) and killed whole cell of Vibrio cholerae O1 El-Tor in immunized mice Iran // Iran J Microbiol. 2019 Vol.11, №3. Р. 212–219.

40. Bottero D, Zurita M.E., Gaillard M.E., et al. Outer-membrane-vesicle-associated O antigen, a crucial component for protecting against Bordetella parapertussis // Infection Frontiers in immunology. 2018 Vol.9. Р. 2501.

41. Howlader D.R., Koley H., Sinha R., et al. Development of a novel S. typhi and paratyphi A outer membrane vesicles based bivalent vaccine against enteric fever // PLoS ONE. 2018 Vol.13, №9. e0203631.

42. Schager A.E., Dominguez-Medina C.C., Necchi F., et al. IgG responses to porins and lipopolysaccharide within an outer membrane-based vaccine against nontyphoidal Salmonella develop at discordant rates // mBio. 2018 Vol.9, №2. e 02379–17.

43. Mitra S., Barman S., Nag D., et al. Outer membrane vesicles of Shigella boydii type 4 induce passive immunity in neonatal mice // Fems Immunology et Medical Microbiology. 2012 Vol.66, №2. Р. 240–250.

44. Корнева А.В., Николаев В.Б., Половинкина В.С., и др. Получение, характеристика и вакцинный потенциал поверхностных структур бактериальных возбудителей особо опасных инфекций // Дальневосточный журнал инфекционной патологии. 2019 №37. С. 91–92.

45. Pierson T., Matrakas D., Taylor Y.U., et al. Proteomic characterization and functional analysis of outer membrane vesicles of Francisella novicida suggests possible role in virulence and use as a vaccine // J Proteome Res. 2011 Vol.10, №3. P. 954–967.

46. McCaig W.D., Koller A., Thanassi D.G. Production of outer membrane vesicles and outer membrane tubes by Francisella novicida // J Bacteriol. 2013 Vol.195, №6. P. 1120– 1132.

47. Avila-Calderón E.D., Lopez-Merino A, Jain N., et al. Characterization of outer membrane vesicles from Brucella melitensis and protection induced in mice // Clinical and Developmental Immunology. 2012 Vol.2. Р. 352493.

48. Byvalov A.A., Konyshev I.V., Uversky V.N., et al. Yersinia outer membrane vesicles as potential vaccine candidates in protecting against plague // Biomolecules. 2020 Vol.10, №12. e.1694.

49. Petersen H., Nieves W., Russell-Lodrigue K., et al. Evaluation of a Burkholderia pseudomallei outer membrane vesicle vaccine in nonhuman primates // Procedia Vaccinal. 2014 Vol.8. Р. 38–42.

50. Baker S.M., Davitt C.J.H., Motyka N., et al. A Burkholderia pseudomallei outer membrane vesicle vaccine provides cross protection against inhalational glanders in mice and non-Human primates // Vaccine. 2017 Vol.5, №4. Р. 49.

51. Norris M.H., Khan M.S.R., Chirakul S., et al. Outer membrane vesicle vaccines from biosafe surrogates prevent acute lethal glanders in mice // Vaccine. 2018 Vol.6, №1. Р. 5.

52. Schild S., Nelson E.J., Camilli A. Immunization with Vibrio cholerae outer membrane vesicles induces protective immunity in mice // Infect Immun. 2008 Vol.76, №10. Р. 4554–4563.

53. Roy N., Barman S., Ghosh A., et al. Immunogenicity and protective efficacy of Vibrio cholerae outer membrane vesicles in rabbit model // FEMS Immunol Med Microbiol. 2010 Vol 60, №1. Р.18–27.

54. Bishop A.L., Tarique A.A., Patimalla B., et al. Immunization of mice with Vibrio cholerae outer-membrane vesicles protects against hyperinfectious challenge and blocks transmission // Journal of Infectious Diseases. 2012 Vol.205, №3. Р.412–421.

55. Leitner D.R., Feichter S., Schild- Prüfert K., et al. Lipopolysaccharide modifications of a cholera vaccine candidate based on outer membrane vesicles reduce endotoxicity and reveal the major protective antigen // Infect Immun. 2013 Vol.81, №7. Р. 2379–2393.

56. Leitner D.R., Lichtenegger S., Temel P., et al. A combined vaccine approach against Vibrio cholerae and ETEC based on outer membrane vesicles // Front Microbiol. 2015 Vol. 6. Р. 823.