Холера Бенгал: эпидемиологический мониторинг и геномный анализ штаммов Vibrio cholerae O139
https://doi.org/10.31631/2073-3046-2024-23-6-160-168
Аннотация
Актуальность. Вспышки, спорадические случаи и межконтинентальные завозы холеры Бенгал, вызываемые выявленной впервые в 1992 г. Vibrio cholerae O139 серогруппы, отмечаются ежегодно преимущественно в Азии. V. cholerae O139 и V. cholerae О1 генетически родственны, и вызываемая ими болезнь протекает одинаково.
Цель. Охарактеризовать распространение холеры Бенгал в России и мире во взаимосвязи со свойствами V. cholerae O139.
Результаты. Приведены данные об эпидемических проявлениях холеры Бенгал во взаимосвязи с фенотипическими и молекулярно-биологическими свойствами V. cholerae О139. Описана эволюция генома и последовательные события интродукции V. cholerae O139.
Заключение. Регистрация единичных случаев холеры Бенгал в последнее десятилетие, выявление в Китае больного холерой, вызванной V. cholerae O139 с геном ctxAB+, лекарственная устойчивость к ряду антибиотиков делает холеру Бенгал в настоящее время существенной проблемой.
Ключевые слова
Об авторе
Э. А. МосквитинаРоссия
Эльза Афанасьевна Москвитина – д. м. н, профессор, главный научный сотрудник
Ростов-на-Дону
+7 (863) 240-27-03
Список литературы
1. Karaolis D.K., Lan R, Reeves PR. The sixth and seventh cholera pandemics are due to independent clones separately derived from environmental, nontoxigenic, non-O1 Vibrio cholerae. J. Bacteriol. 1995; 177:3191–8. doi.org/10.1128/jb.177.11.3191-3198.1995.
2. Смирнова Н. И. Возбудитель холеры новой О139-серогруппы: молекулярно-генетические особенности и происхождение. Молекулярная генетика, микробиология и вирусология. 2002;3:23–33.
3. Chongs-Nguan M., Chaicumpa W., Moolasart Р., et al. Vibrio cholerae O139 Bengal in Bangkok. Lancet. 1993.14.342(8868):430–1. doi: org/10.1016 /0140-6736(93)92841
4. Fisher-Hoch S.P., Khan A., Inam-ul-Haq, et al. Vibrio cholerae O139 in Karachi, Pakistan. Lancet. 1993; 342(8884):1422–3. doi.org/0.1016 /0140-6736(93)92780-w.
5. Москвитина Э. А., Ломов Ю. М., Беспалов И. А., Иванова Н.Г. Краткая характеристика состояния эпидемиологической ситуации по холере Бенгал в Мире. Прогноз. Проблемная комиссия «Холера и патогенные для человека вибрионы. Ростов-на-Дону. 1999; ОАО Ростовское книжное издательство Ростиздат; 12:19-21.
6. Ramamurthy T., Garg S., Sharma R., et al. Emergence of novel strain of Vibrio cholerae with epidemic potential in southern and eastern India. Lancet. 1993; 341(8846):703–4. doi: 10.1016/0140-6736(93)90480-5.
7. Sverdlov D.L., Rics A.A. Vibrio cholerae non-O1: the eighth pandemic? Lancet.1993; 341:382–383. doi: 10.1016/0140-6736(93)92806-5.
8. WHO. Cholera. 1993. Wkly Epidem. Rec. 1994; 69(3):13–17.
9. WHO. Cholera. 1994. Wkly Epidem. Rec. 1995; 70(28):207–8
10. WHO. Cholera. 1996. Wkly Epidem. Rec. 1997; 72(31):229–236.
11. WHO.. Cholera. 1997. Wkly Epidem. Rec. 1998; 73(27):205–9.
12. WHO. Cholera. 2007. Wkly Epidem. Rec. 2008; 83(31):261–284.
13. WHO. Cholera. 2008. Wkly Epidem. Rec. 2009; 84(31):309–24.
14. WHO. Cholera. 2009. Wkly Epidem. Rec. 2010; 83(31):293–308.
15. WHO. Cholera. 2010. Wkly Epidem. Rec. 2011; 86(31):325–39.
16. WHO. Cholera. 2013. Wkly Epidem. Rec. 2014; 89(31):345–55.
17. WHO.. Cholera. 2014. Wkly Epidem. Rec. 2015; 90(40):517–29.
18. Zhang P., Zhou H., Diao B., et al. A molecular surveillance reveals prevalence of Vibrio cholerae O139 isolates in China, 1993-2012. J. Clin. Microbiol. 2014; 52(4):1146-1152. doi.org/10.1128 /JCM.03354-13.
19. Luo Y., Payne M., Hu D., et al. Genomic Epidemiology of Vibrio сholerae O139, Zhejiang Province, China, 1994-2018. Emerging Infectious Diseases, 2022; 28(11):2253–2260. doi: 10.3201/eid2811.212066.
20. Li Y, Pang B, Du X.L., et al., Drug resistance and genomic characteristics of a strain of O139 Vibrio cholerae isolated from human bloodstream infection. Zhonghua Yu Fang Yi Xue Za Zhi. 2023:57:93–100. doi: 10.3760/cma.j.cn 112150-20230119-00049.
21. Ломов Ю. М., Мазрухо Б. Л., Мишанькин Б. Н. и др. Случай завоза на территорию России холеры, вызванной новым сероваром. Журнал эпидемиологии, микробиологии и иммунобиологии.1995; 2:97–101.
22. Топорков В. П., Кологоров А. И., Осина Н. А. и др. Ретроспективный анализ заносных случаев холеры в г. Белорецк Республики Башкортосан в 2008 году. Проблемы особо опасных инфекций. 2009;3(101):63–67. doi.org/10.21055/0370-1069-2009-3(101)-31-3.
23. Shimada Т., Nair G.B., Deb B.C., et al. Outbreak of Vibrio cholerae non 1 in India and Bangladesh. Lancet. 1993; 341:1347. doi.org/ 10.1016/0140-6736 (93)90855-b.
24. Prabhakar H., Lal M., Kaur H. Outbreak of gastroenteritis due to a new strain of non O group 1 Vibrio cholerae, in Ludhiana in May-August 1993. Indian J. Med. Res. 1994; 99:107–8.
25. Johnson J.A., Salles C.A., Panigrahi P., et al. Vibrio cholerae O139 synonym bengal is closely related to Vibrio cholerae El Tor but has important differences. Infekt Immun.1994; 62:2108–2110. doi: 10.1128/iai.62.5.2108-2110.1994.
26. Lebens M., Holmgren J. Structure and arrangement of the cholera toxin genes in Vibrio cholerae O139. FEMS Microbiol Lett. 1994; 117:197–202. doi: 10.1111/j.1574-6968.1994.tb06764.x.
27. Comstock L.E. Maneval D., Panigrahi P. The capsule and O antigen in Vibrio cholerae O139 Bengal are associated with a genetic region not present in Vibrio cholerae O1. Infekt Immun.1995:63:P.317–323. doi: 10.1128/iai.63.1.317-323.1995.
28. Weintraub A., Widmalm G., Jansson P. E., et al. Vibrio cholerae O139 Bengal possesses a capsular polysaccharide which mayconfer increased virulence. Microb Pathogen. 1994; 16:235–241.
29. Stroeher U. H., Jedani K. E., Dredge B. K., et al. Genetic rearrangements in the rfb regions of Vibrio cholerae O1 and O139. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 92 1995. 1037. doi: 10.1073/pnas.92(22):10374–8.
30. Mooi F. R. and Bik E. M. The evolution of epidemic Vibrio cholerae strains. Trends Microbiol. 5 1997 161–165. doi: 10.1016/S0966-842X(96)10086-X.
31. Yamasaki S., Shimizu T., Hoshino K., et al. The genes responsible for O-antigen synthesis of Vibrio cholerae O139 are closelyrelated to those of Vibrio cholerae O22. Gene. 1999; 237:321–332. doi:10.1016/s0378-1119(99)00344-3
32. Waldor M. K., Tschäpe H., Mekalanos J. J. A new type of conjugative transposon encodes resistance to sulfamethoxazole, trimethoprim, and streptomycin in Vibrio cholerae O139. J Bacteriol. 1996; 178(14):4157–65. doI: 10.1128/jb.178.14.4157-4165.1996.
33. Faruque S.M., Siddique A.K., Saha M.N., et al. Molecular characterization of a new ribotype of Vibrio cholerae O139 Bengal associated with an outbreak of cholera in Bangladesh. J Clin Microbiol. 1999;37(5):1313–8. doi: 10.1128 /JCM.37.5.1313-1318.1999.
34. Basu A., Mukhopadhyay A.K., Sharma C., et al., Heterogeneity in the organization of the CTX genetic element in strains of Vibrio cholerae O139 Bengal isolated from Calcutta, India and Dhaka, Bangladesh and its possible link to the dissimilar incidence of O139 cholera in the two locales. Microb Pathog. 1998; 24(3):175–83. doi: 10.1006/mpat.1997.0186.
35. Comstock LE., Maneval D Jr., Panigrahi P., et al. The capsule and O antigen in Vibrio cholerae O139 Bengal are associated with a genetic region not present in Vibrio cholerae O1. Infect Immun. 1995; 63(1):317–23. doi:org/10.1128/iai.63.1.317-323.1995.
36. Dumontier S., Berche P. Vibrio cholerae O22 might be a putative saurce of exogenous DNA resulting in the emergence of the new strain of Vibrio cholerae O139. FEMS Microbiol. Lett. 1998; 164(1):91–98. doi: 10.1111/j.1574-69 68. 1998.tb13072.x.
37. Mekalanos J.J., Rubin E.J., Waldor M.K. Cholera: molecular basis for emergence and pathogenesis. FEMS Immunol. Med. Microbiol. 1997; 18(4):241–8. doi: 10.1111/j.1574-695X.1997.tb01052.x
38. Raychoudhuri A., Mukherjee P., Ramamurthy T., et al. Genetic analysis of CTX prophages with special reference to ctxB and rstR alleles of Vibrio cholerae O139 strains isolated from Kolkata over a decade. FEMS Microbiol Lett. 2010; 303(2):107–15. doi:org/10.1111/j.1574-6968.2009.01856.x.
39. Ghosh R., Sharma N.C., Halder K., et al. Phenotypic and genetic heterogeneity in Vibrio cholerae O139 isolated from cholera cases in Delhi, India during 2001 –2006. Front Microbiol. 2016; 1250. doi: 10.3389/fmicb.2016.01250.
40. Fazil M.H., Bhanumathi R., Pandey H.P., et al. Characterization of Vibrio cholerae O139 belonging to multiple ribotypes and isolated from diarrhoeal patients in Kerala, southern India. Infect. Genet. Evol. 2011; 11(2):454–9. doi: 10.1016/ j.meegid.2010.12.008.
41. Pal B.B., Mohanty A., Biswal B., et al. New Variant of Vibrio cholerae O139 in Odisha, India. J. Clin. Microbiol. 2019; 57(5):1877–1878. doi: org/10. 128/JCM.01877-18.
42. Behera D.R., Nayak A.K., Nayak S.R., et al. Genomic diversities of ctxB, tcpA and rstR alleles of Vibrio cholerae O139 strains isolated from Odisha, India. Environ Microbiol Rep. 2022; 14(3):376–384. doi:org/10.1111/1758-2229. 13016.
43. Faruque S.M., Ahmed K.M., Siddique A.K., et al. Molecular analysis of toxigenic Vibrio cholerae O139 Bengal strains isolated in Bangladesh between 1993 and 1996: evidence for emergence of a new clone of the Bengal vibrios. Clin Microbiol. 1997; 35(3):624–30. doi: 10.1128/jcm.35.3.624-630.1997.
44. Bhuiyan N.A., Nusrin S., Alam M., et al. Changing genotypes of cholera toxin (CT) of Vibrio cholerae O139 in Bangladesh and description of three new CT genotypes. FEMS Immunol Med Microbiol. 2009; 57:136–141. doi: 10.1111/j.1574-695X.2009.00590.
45. Nusrin S, Khan G.., Bhuiyan N.A., et al., Diverse CTX phages among toxigenic Vibrio cholerae O1 and O139 strains isolated between 1994 and 2002 in an area where cholera is endemic in Bangladesh. J. Clin. Microbiol. 2004; 42(12):5854–6. doi: 10.1128/JCM.42.12.5854-5856.2004.
46. Faruque S.M., Chowdhury N.M.K., Ahmad K.Q.Sh., et al. Reemergence of epidemic Vibrio cholerae O139, Bangladesh 2003. Emerg. Infect. Dis. 2003; 9(9):1116–22. doi: .org/10.3201/eid0909.020443.
47. Chowdhury F, Mather A.E., Begum Y.A., et al. Vibrio cholerae Serogroup O139: Isolation from Cholera Patients and Asymptomatic Household Family Members in Bangladesh between 2013 and 2014. PLoS neglected tropical diseases. 2015; 9(11). doi: 10.1371/journal.pntd.0004183.
48. Parvin I., Shahid B.A.S.M.S., Das S., et al. Vibrio cholerae O139 persists in Dhaka, Bangladesh since 1993–2020. PLoS Neglected Tropical Diseases 2021; 15(9):1–12. doi: org/ 10.1371/journal. pntd.0009721.
49. Li B.S., Xiao Wu, Wang D.K., et al. Genetic relationship of selected clinical isolates of cholera vibrio O139 from the southern coastal zone of China over a 20-year period. Epidemiological infection 2016:144:2679–2687. doi: 10.1017/S09502688160.
50. Jiang, S. C., Matte M., Matte G., et al. Genetic diversity of clinical and environmental isolates of Vibrio cholerae determined by amplified fragment length polymorphism fingerprinting. Appl. Environ. Microbiol. 2000; 66:148–153. doi: 10.1128/AEM.66.1.148-153.2000.
51. Gyobu Y., Hosorogi S., Shimada T. Molecular epidemiology of Vibrio cholerae O139. Kansenshogakuzasshi. J. Jap. Assoc. Infect. Dis. 1995; 69(5):501–505. doi: 10.11150/kansenshogakuzasshi 1970.69.50.1
52. Cravioto A., Beltran P., Delgado G., et al. Non-O1 Vibrio cholerae O139 Bengal Is Genetically Related to V. cholerae O1 El Tor Ogawa Isolated in Mexico. The Journal of Infectious Diseases. 1994; 169(6): 1412–1413, doi.org/10.1093/infdis/169.6.1412.
53. Актуальные проблемы холеры. В. И. Покровского, Г. Г. Онищенко, ред. ГОУ ВУНМЦ; 2000:383. doi:org/10.36233/ 0372-9311-2016-1-89-10.
54. Москвитина Э. А., Мазрухо А. Б., Адаменко О. Л., и др. Характеристика эпидемиологической обстановки по холере в мире (2003–2012 гг.) и прогноз на 2013 г. Проблемы особо опасных инфекций.2013; 1:11-17. doi.org/10.21055/0370-1069-2013-1-11-17.
55. Французов А. А., Подсвиров А. В., Дмитриенко В. В. и др. О случаях завозной холеры в Республику Калмыкия за последние 30 лет. Природно-очаговые особо опасные инфекции на юге России, их профилактика и лабораторная диагностика: сборник научных трудов, посвященный 100-летию Астраханской противочумной станции. Астрахань: ГУПИПК «Волга»; 2001: 114–115.
56. Ерошенко Г. А., Осин А. В., Щелканова Е. Ю. и др. Сравнительный анализ геномов вирулентных и авирулентных штаммов Vibrio cholerae О139. Молекулярная генетика, микробиология и вирусология. 2004; 2:11–16.
57. Титова С. В., Монахова Е. В. О потенциальной опасности нетоксигенных штаммов холерных вибрионов, содержащих гены токсин-корегулируемых пилей адгезии. Эпидемиология и инфекционные болезни. Актуальные вопросы. 2016; 5:65–72. doi.org/10.21055/0370-1069-2020-3-89-96.
58. Ramamurthy T., Pragasam A.K., Taylor-Brown A., et al. Vibrio cholerae O139 genomes provide a clue to why it may have failed to usher in the eighth cholera pandemic. Nat Commun. 2022; 13(1):3864. doi: org/10.1038/s41467-022-31391-4.
59. Wang R, Yu D, Zhu L, et al. IncA/C plasmids harboured in serious multidrug-resistant Vibrio cholerae serogroup O139 strains in China. J Antimicrob Agents. 2015 Mar; 45(3):249–54. doi: 10.1016/j.ijantimicag.2014.10.021.
60. Xiaohong X., Qian J., Ke Q. et al. Bacteremia Caused By a Serotype Ob5 Vibrio Cholerae Strain in a Cirrhotic Patient in China. Microbiology Spectrum, 2023;11,4: e0205423. doi: 10.1128/spectrum.02054-23.
Рецензия
Для цитирования:
Москвитина Э.А. Холера Бенгал: эпидемиологический мониторинг и геномный анализ штаммов Vibrio cholerae O139. Эпидемиология и Вакцинопрофилактика. 2024;23(6):160-168. https://doi.org/10.31631/2073-3046-2024-23-6-160-168
For citation:
Moskvitina E.A. Cholera Bengal: Epidemiological Monitoring and Genomic Analysis of Strains V. cholerae O139. Epidemiology and Vaccinal Prevention. 2024;23(6):160-168. (In Russ.) https://doi.org/10.31631/2073-3046-2024-23-6-160-168